廖 逊^1,2, 万 虎¹, 李建洪¹

(1 华中农业大学 植物科学技术学院 昆虫资源利用与害虫可持续治理湖北省重点实验室；2 贵州大学作物保护研究所)

　　褐飞虱（Nilaparvata lugens）属于半翅目飞虱科（Hemiptera:Delphacidae），是亚洲地区水稻上的一种重要害虫，食性专一，只有取食水稻和野生稻才能正常生长发育和繁殖后代。由于褐飞虱自身繁殖和迁移能力强，在一定迁入虫口基数的情况下，水稻种植结构、合适的气候条件、化学防治行动滞后或防治质量低下等均可为其提供有利条件，极易造成褐飞虱暴发成灾，对水稻安全生产构成巨大威胁。

　　根据节肢动物抗性数据库（APRD）最新数据，目前褐飞虱已经对31种具有杀虫活性的有效成分产生了抗药性，报道的抗药性事件达410次，褐飞虱在节肢动物抗药性排名前20强单中排名第10。有文献报道，褐飞虱对有机氯类、有机磷类、氨基甲酸酯类、拟除虫菊酯类、苯基吡唑类、吡啶甲亚胺类、昆虫生长调节剂类和新烟碱类的多种杀虫剂均产生了不同程度的抗性（表1）。

表1  褐飞虱田间种群对常用杀虫剂的抗性水平

1  褐飞虱对有机氯类杀虫剂的抗性

　　有机氯类杀虫剂（如六六六、DDT）是最早用于褐飞虱田间防治的有机合成杀虫剂，早期国内外学者监测到褐飞虱田间种群对其产生了一定程度的抗药性。但由于此类杀虫剂存在不易降解、对非靶标生物高毒以及生态环境污染严重等问题，随后逐渐被有机磷和氨基甲酸酯类杀虫剂所取代，褐飞虱对有机氯类杀虫剂的抗性也基本恢复到敏感水平。由于此类杀虫剂早已退出褐飞虱防治的历史舞台，当前褐飞虱田间种群对其抗性水平未见报道。

2  褐飞虱对有机磷和氨基甲酸酯类杀虫剂的抗性

　　20世纪70年代，有机磷和氨基甲酸酯类杀虫剂成为防治褐飞虱的主要药剂。20世纪80年代中后期，噻嗪酮和吡虫啉开始大量使用，且由于大多数有机磷和氨基甲酸酯类杀虫剂存在对非靶标生物毒性高、持效期短等问题，这两类杀虫剂中的多个品种（如马拉硫磷、杀螟松、甲胺磷、二嗪磷、甲萘威、叶蝉散、混灭威等）先后被停止用于褐飞虱的防治，这使得褐飞虱对这两类杀虫剂的抗性发展得到控制。

　　当前仍然在水稻上登记用于褐飞虱防治的有机磷和氨基甲酸酯类杀虫剂分别为毒死蜱和异丙威。

　　华中农业大学2011—2012年监测数据表明，湖北、江苏、广东、广西和浙江5个省（区）9个地区的褐飞虱田间种群对异丙威表现为中等水平抗性（21.7～38.1倍）；2012—2017年中国9个省（区）褐飞虱田间种群对异丙威产生了中等至高水平抗性（17.1～113.9倍），抗性水平有一定程度上升；另外，2012—2017年上述种群对毒死蜱的抗性处于低至中等水平（7.4～57.4倍），且有一定程度的上升趋势。

　　Wu等监测结果表明，2012年在中国采集的褐飞虱田间种群对毒死蜱基本处于敏感水平，然而2015年所有监测种群对毒死蜱产生了中等水平抗性（13.5～64.3倍），个别种群甚至达到了高水平抗性，表明褐飞虱对毒死蜱的抗性水平上升迅速。

　　导致中国褐飞虱田间种群对有机磷和氨基甲酸酯类杀虫剂抗性水平上升的原因可能是近年来褐飞虱对吡虫啉、噻虫嗪、噻嗪酮和吡蚜酮的抗性水平不断升高，农民采用这两类杀虫剂作为替代药剂使用频率增加。另外，解毒酶活性增强产生的交互抗性也可能是导致该抗性上升的原因之一。

3  褐飞虱对拟除虫菊酯类杀虫剂的抗性

　　由于拟除虫菊酯类杀虫剂对水生生物毒性高，同时易导致褐飞虱再猖獗，该类杀虫剂在稻飞虱的防治中受到限制，当前中国水稻上登记用于防治褐飞虱的拟除虫菊酯类杀虫剂只有醚菊酯。

　　2012—2014年采自中国8个省份的21个褐飞虱田间种群对醚菊酯均处于敏感水平（1.1～4.9倍）；2013—2017年采自中国9个省份的14个地区的褐飞虱田间种群，除2016年安徽合肥种群产生了11.2倍的中等水平抗性外，其他种群对醚菊酯均处于敏感至低水平抗性阶段（1.0～7.8倍）。由此可见，中国褐飞虱田间种群对醚菊酯的抗性水平基本维持在较低水平，这可能与实际生产中该药剂的使用频率较低有关。

4  褐飞虱对噻嗪酮的抗性

　　噻嗪酮为昆虫生长调节剂，主要通过抑制几丁质合成导致昆虫无法正常蜕皮而死亡，对人和环境安全。中国于1985年后开始引进噻嗪酮防治稻飞虱。

　　2005年江苏、浙江、安徽和江西等地监测数据表明，褐飞虱田间种群对噻嗪酮产生了低至中等水平抗性。张小磊等2012—2014年监测发现，中国8个省份21个地区的褐飞虱田间种群对噻嗪酮均产生了高水平抗性。笔者从2013—2017年连续5年监测了中国褐飞虱田间种群对噻嗪酮的抗性，抗性倍数为326.5～9 547.9倍，表明褐飞虱田间种群已对噻嗪酮产生了非常严重的抗性。2018年全国农业技术推广服务中心对江西、福建、湖北、湖南、广东、广西和云南省（区）多地区的褐飞虱田间种群开展了抗性监测，所有监测种群对噻嗪酮均表现为高水平抗性（＞300.0倍），继续建议各稻区停止使用噻嗪酮防治褐飞虱。

5  褐飞虱对吡蚜酮的抗性

　　吡啶甲亚胺类杀虫剂吡蚜酮属于昆虫牵张感受器调节剂，可以使受药害虫立即产生口针阻塞效应，从而停止取食并最终饥饿致死。在中国停止使用吡虫啉防治褐飞虱后，吡蚜酮逐渐成为主打药剂，虽然其作用机制新颖独特，多年使用后褐飞虱依然对其产生了严重抗性。

　　Wu等于2012—2016年对中国褐飞虱田间种群进行了全面系统的监测。结果表明，2012年褐飞虱田间种群对吡蚜酮抗性水平差异较大（抗性倍数为4.0～1 168.0）；2013年所有监测种群中68.8%的种群处于高水平抗性，其余种群均处于中等水平抗性；2016年几乎所有监测种群对吡蚜酮均产生了高水平抗性。全国农业技术推广服务中心监测数据表明，2017年绝大多数监测地区的褐飞虱田间种群对吡蚜酮表现出高水平抗性，与2016年相比抗性倍数有所增加；2018年监测结果与2017年相比抗性水平整体变化不大。

　　多地植保部门反映，吡蚜酮对褐飞虱防效虽有下降但仍可以有效控制褐飞虱为害，推测与吡蚜酮的作用机理以及近几年各地褐飞虱虫口密度相对较低有关。为了延缓该抗性的发展，建议严格控制吡蚜酮用于褐飞虱防治的使用次数，每季水稻最好使用1次。

6  褐飞虱对新烟碱类杀虫剂的抗性

　　吡虫啉是用于防治褐飞虱的第1个商品化新烟碱类药剂，然而由于其连续、大量等不合理使用，褐飞虱很快对其产生了严重的抗性。尽管2005年后中国停止使用吡虫啉防治褐飞虱，但最新的监测数据表明，褐飞虱田间种群依然对吡虫啉处于高水平抗性且有进一步上升趋势。其原因之一可能是吡虫啉仍然在中国用于白背飞虱的防治，这给褐飞虱提供了继续接触该药剂的机会。另外，吡虫啉在东南亚的一些国家仍被大量使用，而这些地区的褐飞虱是迁入中国的褐飞虱的初始虫源。吡虫啉与其他新烟碱类杀虫剂之间的交互抗性也可能是导致这一现象的原因。

　　华中农业大学的监测结果表明，中国水稻主产区褐飞虱对吡虫啉产生了高水平抗性（481.4～

6 899.0倍）；对噻虫嗪产生了中等至高水平抗性（25.9～1 025.6倍）；对噻虫胺（6.1～138.8倍）和呋虫胺（6.4～187.0倍）产生了低至高水平抗性；对烯啶虫胺为敏感至中等水平抗性（3.6～42.8倍）；连续监测数据表明，褐飞虱对烯啶虫胺、噻虫胺、呋虫胺、噻虫嗪和吡虫啉的抗性水平呈明显的逐年上升趋势，且于2017年对噻虫胺、呋虫胺、噻虫嗪和吡虫啉的平均抗性倍数（所有监测种群抗性倍数的平均值）超过了100（高水平抗性）。

　　南京农业大学2012—2016年对中国褐飞虱田间种群抗药性监测结果同样表明，褐飞虱对吡虫啉产生了极高水平抗药性（132.0～8 478.0倍），对噻虫嗪产生了中等至高水平抗性（10.0～774.0倍）。Zhang等研究表明，2012—2014年中国褐飞虱田间种群对噻虫啉处于敏感至低水平抗性（2.9～8.2倍），对啶虫脒为敏感至中等水平抗性（2.7～26.2倍）。自从吡虫啉被禁止用于防治褐飞虱以后，噻虫嗪、烯啶虫胺、噻虫胺和呋虫胺的使用量大大增加，这可能是中国褐飞虱田间种群对上述药剂抗性水平快速上升的重要原因。因此，迫切需要寻找无交互抗性的药剂品种与上述传统新烟碱类药剂之间轮换使用，从而控制褐飞虱对该类药剂抗性的发展。

7  褐飞虱对其他烟碱型乙酰胆碱受体竞争性调节剂的抗性

　　氟啶虫胺腈是美国陶氏益农公司开发的首个商品化砜亚胺类杀虫剂，对包括褐飞虱在内的多种刺吸式口器害虫表现出优异的防治效果。该药剂作用于昆虫烟碱型乙酰胆碱受体（nAChRs）内独特的结合位点，被杀虫剂抗性行动委员会（IRAC）认定为惟一的Group 4C类全新有效成分。

　　氟啶虫胺腈作为全新的杀虫剂于2013年在中国登记用于防治褐飞虱。Wu等监测发现，2015—2016年中国褐飞虱田间种群对氟啶虫胺腈产生了低至中等水平抗性（7.8～25.9倍）。笔者从2013—2017年系统监测了中国9个省份的褐飞虱田间种群对氟啶虫胺腈的抗性水平动态，发现基本为敏感或低水平抗性（0.8～8.0倍），但抗性水平呈现明显的逐年递增趋势，且于2017年所有监测种群的抗性倍数平均值达到5倍以上，表明褐飞虱田间种群对氟啶虫胺腈存在较大的抗性风险。使用过程中应密切关注褐飞虱田间种群对氟啶虫胺腈抗性的发展，科学合理使用，从而延长该药剂的使用寿命。

　　全新的介离子类杀虫剂三氟苯嘧啶由美国杜邦公司研发，属于烟碱型乙酰胆碱受体拮抗剂，对包括褐飞虱在内的多种害虫表现出极高的杀虫活性。田间试验表明，10%三氟苯嘧啶悬浮剂75、150和225 mL/hm²剂量处理，药后14 d对褐飞虱的平均防治效果分别为90.29%、96.07%和93.81%，且对稻田主要天敌蜘蛛的安全性高于吡蚜酮和噻虫嗪。目前还没有褐飞虱田间种群对三氟苯嘧啶产生抗药性的报道，该药剂或将成为当前及今后一定时期内防治褐飞虱或用于褐飞虱抗性治理的重要品种。

8  褐飞虱交互抗性研究

　　交互抗性是指昆虫对选择药剂以外的其他从未使用过的一种或一类药剂也产生抗药性的现象，形成的原因可能是昆虫具有相同的抗性机制、药剂相似作用机理或类似化学结构等。昆虫体内药剂作用靶标敏感性降低以及解毒酶活性增强是造成杀虫剂之间交互抗性的主要机制，明确杀虫剂之间交互抗性关系对于杀虫剂的合理使用、昆虫抗性治理方案制定以及抗性机理分析等具有重要意义。

　　关于褐飞虱对杀虫剂交互抗性方面的研究已有大量报道，例如抗甲胺磷的褐飞虱品系对马拉硫磷、二嗪磷、异丙威、仲丁威及醚菊酯产生了一定程度的交互抗性，而对吡虫啉和氰戊菊酯无交互抗性。抗吡虫啉褐飞虱品系对氯噻啉、噻虫啉、啶虫脒、呋虫胺和噻虫嗪等新烟碱类杀虫剂产生了一定程度交互抗性，而对烯啶虫胺、噻嗪酮、氟虫腈、乙酰甲胺磷和丁硫克百威等的交互抗性不明显。

　　Zhao等使用氟虫腈对褐飞虱进行10代选育，发现褐飞虱对丁烯氟虫腈和乙虫腈的抗性水平随着氟虫腈抗性水平上升而升高，表明氟虫腈与丁烯氟虫腈和乙虫腈之间存在交互抗性。抗噻嗪酮的褐飞虱品系对乙虫腈、丁烯氟虫腈、毒死蜱和吡虫啉均无交互抗性，对噻虫嗪可能存在一定程度的负交互抗性。Yang等通过监测褐飞虱田间种群对吡虫啉和吡蚜酮的抗性变化动态，以及增效剂、RNA干扰、药剂体外代谢等试验证明了吡虫啉和吡蚜酮在褐飞虱中不存在交互抗性。Zhang等连续多年监测了中国褐飞虱田间种群对多种杀虫剂的抗性水平，通过相关性分析发现，褐飞虱对吡虫啉的抗性与噻虫嗪、呋虫胺、噻嗪酮和醚菊酯之间存在显著相关性，对噻虫胺的抗性与乙虫腈、啶虫脒、噻虫嗪、呋虫胺和噻虫啉之间存在显著相关性，表明上述药剂之间存在交互抗性风险。室内选育的抗烯啶虫胺褐飞虱品系对吡虫啉、噻虫嗪、噻虫胺、呋虫胺、氟啶虫胺腈、环氧虫啶、啶虫脒、醚菊酯和异丙威均表现出一定程度的交互抗性，对毒死蜱、乙虫腈、噻嗪酮和三氟苯嘧啶未表现出交互抗性。抗噻虫胺褐飞虱品系对多种新烟碱类杀虫剂（吡虫啉、噻虫嗪、烯啶虫胺和呋虫胺）表现出很强的交互抗性，而对毒死蜱、噻嗪酮和三氟苯嘧啶无明显交互抗性。

　　笔者连续多年监测了中国褐飞虱田间种群对多种常用药剂的抗药性动态，发现褐飞虱对氟啶虫胺腈的抗性与所监测的新烟碱类杀虫剂（吡虫啉、烯啶虫胺、呋虫胺、噻虫嗪和噻虫胺）之间均显著正相关，表明氟啶虫胺腈与新烟碱类杀虫剂之间存在交互抗性风险。进一步通过室内抗性选育获得了对氟啶虫胺腈表现出147.7倍的抗性品系，交互抗性测定结果表明，该品系对呋虫胺（交互抗性为161.1倍）、烯啶虫胺（交互抗性为150.1倍）、噻虫嗪（交互抗性为110.6倍）、噻虫胺（交互抗性为64.8倍）、吡虫啉（交互抗性为23.2倍）和环氧虫啶（交互抗性为10.9倍）均存在较强的交互抗性，这与田间监测结果较为一致；而其与异丙威、醚菊酯、毒死蜱、三氟苯嘧啶和噻嗪酮之间不存在或存在较低水平的交互抗性。　　　　　（节选自：《农药学学报》2019年5-6期）